Dragon Quest VI opent als de held en zijn gezelschap van een mysterieuze vrouw en een omvangrijke man Murdaw naderen, het kasteel van de demonenkoning. Nadat het meisje een ocarina gebruikt om een ​​draak op te roepen, komt het feest het kasteel binnen en komt hij oog in oog te staan ​​met Murdaw. Overweldigend het trio lijkt de demonenkoning elk lid van het feest te vernietigen, maar plotseling wordt de held wakker in het bergstadje Weaver's Peak. Tania, een jonge vrouw uit Weaver's Peak, beweert dat hij een nare droom had en stelt zichzelf voor als zijn zus.
Nadat hij van het bed is gestapt, krijgt de held de opdracht om een ​​kroon te krijgen ter voorbereiding op het jaarlijkse festival Mountain Spirit van de oudste dat hem naar Haggleton brengt. Hij komt er echter achter dat de man die verondersteld wordt de kroon te maken ergens in het noordwesten van de stad is uitgegaan en nooit terug is gekomen. De held gaat dan in die richting en vindt een groot gat met de kroonmaker die nauwelijks ophangt. De held probeert hem te redden en slaagt, maar in het proces glippen en vallen naar de onderstaande wereld. In deze mysterieuze wereld vindt de held een stad in de buurt waarin de stedelingen hem niet kunnen zien. De held pakt een tip van een van de dorpsbewoners dat er een speciale bron in het noorden is waar mensen nooit zijn binnengekomen; dus de held gaat in die richting en keert terug naar zijn wereld.